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La Cripta, vale a dire la chiesa sotterranea in corrispondenza del transetto, fu certamente la prima parte della chiesa ad essere portata a termine.La Cripta conserva il sepolcro del Santo. Le reliquie di San Nicola sono conservate in quattro grandi blocchi di cemento con un foro nella parte superiore, che viene aperto la sera del nove maggio, durante i festeggiamenti dedicati al Santo Patrono, per il prelievo della manna.Oltre al sepolcro del Santo, nella cripta è visibile la Colonna Miracolosa (La Colonna dell'inferriata), risalente all'XI - XII secolo, che secondo la leggenda sarebbe stata innalzata dallo stesso San Nicola, in occasione della reposizione selle sue reliquie. Da notare inoltre la Cappella dei patroni d'Europa, fondata nel 1981 in occasione della proclamazione dei santi Cirillo e Metodio a patroni d'Europa, che andavano così ad affiancarsi a S. Benedetto già riconosciuto tale. Famosa è anche l'icona di Urosh III,  inviata da Urog III (figlio di Uros II Milutin, sovrano serbo) alla Basilica come ringraziamento a S. Nicola che gli aveva restituito la vista dopo che il padre l'aveva fatto accecare come ribelle. La Cappella orientale concretizza in modo visivo il discorso della vocazione ecumenica di Bari e S. Nicola.